Begin van de dienstEdit
De dienst op de route die de Q27 werd, werd in oktober 1928 gestart door de Z & M Coach Corporation om de metro in Flushing, bij Main Street en Amity Street, te verbinden met het Rosewood-gedeelte van Bayside. De eigenaar van het bedrijf, Fred M. Zander, kreeg in november tweemaal een boete van $25 voor het exploiteren van de route zonder vergunning. Hij bleef de dienst exploiteren ondanks het bevel de dienst te staken totdat hij er een vergunning voor kreeg. De bewoners van Rosewood zamelden geld in en verhuurden de bus als een taxi, zodat de dienst kon worden voortgezet. De busroute werd gesteund door de Rosewood Improvement Association en de East Flushing Civic Association. De route reed oorspronkelijk tussen Flushing en de Horace Harding Expressway, en stond bekend als de Flushing-Rosewood route.
In 1931 was de New York City Board of Estimate aan het beslissen welke busroute concessies aan welke particuliere exploitanten zouden worden gegeven. Samen met dertig andere buslijnen werd de Q27 voorlopig toegewezen aan de North Shore Bus Company als onderdeel van Zone B, een van de vier buszones in de gemeente, die Flushing en Noord-Queens omvatte. Z & M verkreeg op 30 december 1932 een eenjarige concessie voor de route. Op 2 mei 1933 verleende de New York State Transit Commission het bedrijf een certificaat van openbaar nut en noodzaak voor de route voor de duur van de concessie. De regering van de stad New York verleende de maatschappij op 26 april 1935 een andere concessie voor de route, voor een periode die na afloop van het eerste contract inging en uiterlijk op 31 december 1938 eindigde. Tijdens openbare hoorzittingen bij de Transit Commission om certificering voor de concessie te verkrijgen, werd vastgesteld dat Z & M de Q26-route exploiteerde tegen een tarief dat hoger was dan in het concessiecontract was bepaald. De hoorzittingen werden op 18 juni afgesloten en de Transit Commission gaf Z & M de gelegenheid om de franchise met New York City te herzien. Op 4 oktober 1935 nam de Raad van schatting een resolutie aan waarbij het bedrijf vanaf 23 oktober 90 dagen de tijd kreeg om de concessie te laten certificeren. Op 29 januari 1936 weigerde de Transit Commission de route te certificeren omdat de verlenging was verlopen.
Op 9 november 1936 werd de exploitatie van de route overgedragen aan de North Shore Bus Company. Op 30 maart 1947 werd North Shore Bus overgenomen door de New York City Board of Transportation (later de New York City Transit Authority) omdat het niet kon werken met het opgelegde tarief van vijf cent en failliet ging, de voormalige routes werden overgedragen aan de exploitatie door de stad.
Uitbreidingen van de dienstEdit
Op 30 april 1950 werden de bussen doorgetrokken naar het zuiden langs Springfield Boulevard naar het station Queens Village van de Long Island Rail Road. Deze verandering was goedgekeurd door de New York City Board of Estimate op 4 april. Op 22 januari 1957 werd de dienst op proefbasis van 90 dagen verlengd met 2 mijl (3,2 km) van het LIRR-station Queens Village tot de kruising van Springfield Boulevard en Merrick Boulevard, als onderdeel van een reeks veranderingen in de bus in de hele stad. De wijziging werd goedgekeurd door de New York City Transit Authority (NYCTA) op 29 november 1956. Op 30 juni 1957 werd de dienst op proefbasis van 60 dagen verlengd met 1,5 mijl (2,4 km) van Springfield Boulevard en Merrick Boulevard tot Merrick Boulevard en 233rd Street. De verlenging was bedoeld om meer mensen aan te moedigen de buslijn te gebruiken. Het aantal ritten op de tijdelijke verlenging tot Springfield Boulevard en Merrick Boulevard was laag, met een gemiddelde opbrengst van 23 cent per mijl, lager dan de 80 cent per mijl die nodig is om break-even te draaien. Op 26 augustus 1957 kondigde de NYCTA aan dat de dienst op 8 september weer zou eindigen op Springfield Boulevard en Merrick Boulevard, omdat er 120 dollar per dag verloren ging op de verlenging tot 233rd Street.
Veranderingen in de jaren 1980
Op 26 september 1982 begonnen er rolstoeltoegankelijke bussen te rijden op de Q27 en zeventien andere stadsbuslijnen. Tussen 1980 en 1985 werden bussen omgeleid van Parsons Boulevard tussen 46th Avenue en Kissena Boulevard, het pad dat het deelde met de Q26, naar Holly Avenue en Kissena Boulevard.
Invoering van beperkte stopdienstEdit
Op de Q27 route werd in september 2001 een beperkte stopdienst in de spits ingevoerd, om de busdienst te versnellen. De dienst op de route zou niet worden uitgebreid, maar de alternatieve ritten zouden slechts beperkte stops maken bij belangrijke verkeersgeneratoren tussen de terminal in Flushing en Springfield Boulevard en Horace Harding Expressway. Ten zuiden daarvan zouden alle ritten lokale haltes maken. De beperkte stops zouden naar Flushing rijden tussen 7 en 9 uur ’s morgens, en naar Queens Village tussen 17 en 20.15 uur. De verandering werd doorgevoerd omdat 30% van de reizigers de route gebruikte om naar de metro in Flushing te gaan. Verwacht werd dat de beperkte dienst de reizigers tot vijf minuten reistijd zou besparen. De wijziging van de dienst was kostenneutraal, maar zou wel inkomsten kunnen opleveren omdat een snellere dienst meer reizigers zou kunnen aantrekken. Een alternatief voorstel dat de New York City Transit Authority overwoog was om alleen een beperkte dienst in te voeren op 46th Avenue, het deel van de route dat gedeeld wordt met de Q26. Q27 bussen begonnen Queensborough Community College te bedienen op 9 september 2002; voorheen was de dichtstbijzijnde Q27 halte 0,40 km van de campus verwijderd.
Op 4 januari 2004 werd de dienst uitgebreid naar 120th Avenue en Springfield Boulevard in Cambria Heights om de Q83 dienst op Springfield Boulevard tussen Murdock Avenue en het Queens Village LIRR station te vervangen.
Overnachtelijke ritten werden uitgebreid van Queens Village naar Cambria Heights op 6 januari 2013, als onderdeel van een reeks van service verbeteringen door New York City Transit. Het noordelijke eindpunt van de route werd verplaatst van Main Street en 39th Avenue naar 39th Avenue en 138th Street in augustus 2014.:139-142