Powrót do Wirginii
Przed wyjazdem do Anglii Rolfe pełnił w Wirginii funkcje publiczne. W 1614 r., w tym samym roku, w którym poślubił Pocahontas, objął urzędy sekretarza i rejestratora generalnego kolonii, a także został członkiem Rady Gubernatora. Po powrocie napisał list do urzędnika Virginia Company of London, Sir Edwina Sandysa, datowany na 8 czerwca 1617 r., w którym uzasadniał swoją decyzję o pozostawieniu Thomasa w Anglii i prosił Sandysa o „kontynuowanie waszej szlachetnej przychylności i dalszej pomocy nawet ze względu na moje dziecko, które spoczywa w prochach zmarłej matki”. W szczególności Rolfe liczył na kontynuację stypendium, które kompania przyznała Pocahontas, a które miało być przeznaczone na utrzymanie ich syna. Najwyraźniej odpowiedź nadeszła w fakcie, że John Rolfe otrzymał patent na 400 akrów w pobliżu Hog Island na południowym brzegu rzeki James, a wraz z Williamem Peirce (czasami Pierce) i innymi dodatkowymi 1700 akrami w pobliżu Mulberry Island na północnym brzegu James jakiś czas później. W międzyczasie, Rolfe opuścił swoje stanowiska sekretarza i rejestratora generalnego w 1619 roku, być może dlatego, że jego kadencja wygasła. Pozostał w Radzie aż do śmierci w 1622 roku.
Oprócz pracy w rządzie i uprawy tytoniu, Rolfe nadal pisał, komponując „A relation from Master John Rolfe, June 15, 1618” na temat aktualnego stanu kolonii, która została opublikowana w wydaniu Generall Historie of Virginia, New-England, and the Summer Isles kapitana Johna Smitha z 1624 roku. W krótkiej części, która przetrwała, odnotowano, że stosunki z Indianami były nadal pokojowe i że budowa i sadzenie roślin przebiegały bez przeszkód. Dodatek do dokumentu datowany jest na rok 1619, po tym jak Sir George Yeardley został zastępcą gubernatora kolonii. Rolfe odnotował w nim, że został mianowany członkiem rady gubernatorskiej Yeardleya, a następnie wymienił szereg statków, które przybyły do Wirginii, jak pracowici byli koloniści w uprawie tytoniu i kukurydzy, jak dobrze szedł handel z Indianami Patawomeck i że ludzie przyczyniali się do założenia college’u w Henricus, wśród innych tematów. Rolfe doszedł do wniosku, że jeśli każdy oficer kompanii będzie „żył dobrze w swoim urzędzie, nie uciskając nikogo pod swoją opieką… wtedy możemy naprawdę powiedzieć, że w Wirginii jesteśmy najszczęśliwszymi ludźmi na świecie.”
Rolfe jest również odpowiedzialny za pierwszą wzmiankę o Afrykanach w Wirginii. W liście do Sandysa ze stycznia 1620 roku Rolfe odnotował, że pod koniec sierpnia 1619 roku holenderski statek White Lion przybył do Point Comfort, na terenie dzisiejszego Fortu Monroe, z „20. i nieparzystymi Murzynami” na pokładzie. Cztery dni później angielski statek Treasurer przybył z dodatkowymi Afrykanami, których partia została przejęta z portugalskiego statku przewożącego niewolników w drodze z Luandy, Angoli, do Indii Zachodnich. (Treasurer był częściowo własnością Samuela Argalla i był tym samym statkiem, na którym Argall przetransportował Rolfe’a i Pocahontas do Anglii). List Rolfe’a jest pierwszą zachowaną wzmianką o Afrykanach w Wirginii, choć być może już wcześniej w kolonii byli inni.
Czasem w 1619 lub 1620 roku Rolfe ożenił się po raz trzeci, z Joane Peirce, córką Williama Peirce’a, z którym nabył patent na Mulberry Island. John i Joane Rolfe zostali rodzicami córki, Elizabeth, urodzonej w 1621 roku. W swoim testamencie Rolfe pozostawił swój majątek żonie i dwójce dzieci, Thomasowi i Elizabeth. W testamencie nie ma wzmianki o jakiejkolwiek ziemi w Bermuda Hundred. Thomasowi zapisał parcelę ziemi, którą nabył na mocy patentu od Rady Królewskiej Wirginii w kraju „Toppahannah pomiędzy dwoma potokami na przeciwko miasta James”, a swojej żonie Joane Rolfe, na rzecz ich córki Elizabeth, swój udział w patencie na Mulberry Island.
John Rolfe opisał się jako „of James Citty in Virginia Esquire beinge sick in body, but of perfecte minde and memory” kiedy datował i podpisał swój testament 10 marca 1622 roku. Zmarł, prawdopodobnie z przyczyn naturalnych, wkrótce potem, chociaż sformułowanie tego fragmentu mogło być standardowe dla testamentu. Wiadomość o śmierci Rolfe’a dotarła do Londynu 3 maja 1622 roku. Tego dnia w zeznaniu dotyczącym podróży, w której Rolfe brał udział w 1618 roku, wspomniano o późniejszej śmierci Rolfa. Można to błędnie zinterpretować jako wskazówkę, że Rolfe zmarł w drodze do Anglii wiosną 1622 roku, jeśli zignoruje się wydarzenia z podróży z 1618 roku. Nieudokumentowane przypuszczenie, że zginął on w ataku Opechancanough 22 marca 1622 roku, prawdopodobnie wynika z braku nazwiska Rolfe’a w jakichkolwiek dokumentach Wirginii lub listach mieszkańców sporządzonych po tej dacie, zwłaszcza tych, którzy zginęli w powstaniu. Ponieważ jednak Jamestown nie zostało zaatakowane, jest mało prawdopodobne, że zginął on w tym wydarzeniu.
John Rolfe został przyćmiony przez swoją żonę Pocahontas. Niemniej jednak jest on nadal ważny ze względu na ustanowienie głównej uprawy pieniężnej w Wirginii, tytoniu Nicotiana tabacum, ze względu na ich małżeństwo, które zakończyło pierwszą wojnę anglo-powhatańską, oraz ze względu na jego pisma o kolonii, które pomogły w promowaniu osadnictwa i inwestycji, a także zapisały jedną z niewielu relacji o Wirginii w latach 1610.