Viviparité

Évolution de la viviparité

La viviparité (reproduction par le vivant) et l’oviparité (reproduction par œufs oviposés) sont deux modes fondamentaux de reproduction sexuée chez les métazoaires. La viviparité implique une matrotrophie dont la placentotrophie est la forme la plus avancée. La placentotrophie repose sur l’évolution et le développement de structures qui rendent possibles la nutrition et la respiration de l’embryon dans l’appareil reproducteur et l’oviparité implique la fourniture à l’œuf de nutriments sous forme de vitellus (lécithotrophie) et d’eau nécessaires au développement jusqu’à l’éclosion.

Sur ~ 4000 espèces de blattes, une seule, Diploptera punctata, est connue pour être vivipare. Chez cette espèce, les embryons sont enveloppés par un sac à couvain qui fournit de l’eau à l’embryon et libère également des sécrétions nutritives, le « lait » contenant des protéines de la famille des lipocalines. Le lait est ingéré par l’embryon.

L’ovoviviparité, où l’embryogenèse se déroule dans le corps de la mère, sans alimentation maternelle particulière, est un phénomène plus courant chez les blattes. Il a été suggéré que la viviparité chez les blattes a évolué à partir de l’ovoviviparité. En effet, deux espèces de blattes ovovivipares, Byrsotria fumigata et Gromphadorhina portentosa ont des sacs à couvain, des appareils sécrétoires avec des conduits, similaires à D. punctata. Si cela a été l’état ancestral de D. punctata alors cela implique qu’une seule étape comportementale non génétique, c’est-à-dire l’évolution de la capacité de l’embryon à boire, a été nécessaire pour la transition des espèces ovovivipares de blattes vers la viviparité (Williford et al…, 2004).

Chez les vertébrés, on estime que la viviparité est apparue indépendamment plus de 140 fois, 29 de ces origines ayant eu lieu chez les poissons (Blackburn, 2005) et 98 chez les reptiles (Blackburn, 1995). La viviparité est présente dans toutes les classes de vertébrés, à l’exception des oiseaux. Chez les invertébrés, elle n’a été que rarement décrite.

Les preuves obtenues chez les reptiles soutiennent l’idée d’un mode saltatoire d’apparition de la viviparité, de la matrotrophie et de la placentation (Blackburn, 1992).

La placentation chez les mammifères n’a évolué qu’une seule fois il y a environ 100 millions d’années. Chez les poissons, la placentation n’a été trouvée que chez les Carcharhiniformes (requins de fond). Les chercheurs ont conclu que les élasmobranches (requins et raies) ont un haut degré de flexibilité évolutive des modes de reproduction. En général, l’évolution de la viviparité chez les élasmobranches semble avoir été convergente et l’évolution de l’apport maternel présente une tendance à s’inverser vers une viviparité lécithotrophique (uniquement pour les jaunes) (Dulvy et Reynolds, 1997 ; Fig. 13.49).

Les poissons sont majoritairement ovipares, mais certaines espèces de poissons sont ovovivipares, l’éclosion se faisant dans les voies génitales femelles. Chez les poissons du seul genre Poeciliopsis, un organe complexe comme le placenta a évolué indépendamment plusieurs fois et le temps estimé nécessaire à son évolution est de 750 000 ans ou moins. Il est intéressant de noter que les espèces chez lesquelles le placenta a évolué indépendamment se croisent encore et produisent des hybrides fertiles, ce qui suggère que le temps d’évolution des placentas chez ces espèces pourrait avoir été beaucoup plus court (Reznick et al, 2007).

Les mécanismes neuroendocriniens régulant la fonction de l’appareil reproducteur, qui ont été considérés comme caractéristiques des mammifères, seraient en place chez les élasmobranches depuis 400 millions d’années, précédant dans le temps et dépassant en diversité ceux connus chez les mammifères (Callard et Koob, 1993).

Il y a environ 40 à 80 millions d’années, au sein de la classe ovipare des amphibiens, un groupe de grenouilles marsupiales a évolué, qui comprend actuellement environ 60 espèces de forêt tropicale arborescente appartenant à sept genres. Ces grenouilles ont développé une méthode unique de développement de leurs œufs à l’intérieur d’une poche spéciale sur le dos de la mère, où l’embryon développe autour de lui un sac rempli de liquide qui rappelle le sac amniotique et le liquide des embryons de mammifères. En outre, la paroi de la poche et l’embryon développent un contact intime qui permet le passage des nutriments de la mère à l’embryon, essentiellement similaire au placenta des mammifères. Des similitudes remarquables sont découvertes dans la régulation hormonale du développement embryonnaire dans les deux classes (del Pino, 1989).

Dans 60% des cas, la viviparité chez les squamates (lézards et serpents) est d’origine récente, pléistocène, comme le suggère le niveau subgénérique d’évolution de la viviparité dans ce groupe. L’idée dominante selon laquelle la viviparité précède la placentation n’a pas trouvé de soutien empirique et semble être rejetée par les cas de viviparité récemment évolués chez les lézards (Blackburn, 1995).

Lacerta vivipara est une espèce vivipare qui a évolué très récemment, pendant la période glaciaire, dans toute l’Eurasie, mais ses populations dans les Pyrénées pondent des œufs. Les individus ovipares et vivipares s’hybrident en captivité et les œufs hybrides ont la moitié de l’épaisseur des œufs des femelles ovipares. Selon l’hypothèse graduelle de la viviparité, ses œufs doivent être pondus à un stade avancé du développement embryonnaire. En fait, ils ne le sont pas et cela valide la prédiction #4 (de l’hypothèse saltatoire).

On pense que l’évolution de la viviparité est une adaptation aux conditions de climat froid et certaines preuves empiriques chez les reptiles à l’appui de cette hypothèse existent (Shine, 1983 ; Mathies et Andrews, 1995). Cependant, des preuves contredisant l’hypothèse du climat froid ont également été présentées. Mais bien que les espèces vivipares du genre de lézard nord-américain Sceloporus (avec environ 68 espèces, dont 28 sont vivipares) se trouvent généralement à des altitudes et des latitudes plus élevées, les espèces les plus septentrionales d’Amérique du Nord sont ovipares (Guillette, 1993).

Une hypothèse néo-darwinienne gradualiste largement répandue veut que l’amincissement de la coquille de l’œuf précède l’évolution de la viviparité (Blackburn, 1998), comme une modification adaptative pour permettre progressivement les échanges gazeux entre l’embryon de plus en plus consommateur d’oxygène et l’utérus. Les études permettant de tester cette hypothèse chez les lézards n’ont révélé aucune corrélation entre la perméabilité aux gaz de la coquille des œufs et sa capacité à soutenir le développement embryonnaire.

Il existe des populations de scinques, Saiphos equalis, où les femelles produisent des œufs qui éclosent quelques jours après la ponte bien que leurs œufs aient une coquille épaisse. Mathies et Andrews pensent que ces animaux sont capables de soutenir le développement embryonnaire jusqu’à terme à l’intérieur des œufs à coquille complète dans les oviductes et que l’amincissement de la coquille des œufs peut être un événement post-viviparité plutôt qu’un prélude à la viviparité (Mathies et Andrews, 2000). Un lézard des basses terres de Nouvelle-Guinée, considéré comme étant à un stade naissant de viviparité, ne développe qu’une fine coquille d’œuf (Guillette, 2005).

Parfois, la transition de l’oviparité à la viviparité peut être liée à l’amincissement et à l’élimination de la coquille d’œuf. Cela peut avoir été réalisé en diminuant l’activité des glandes de la coquille, en modifiant le nombre d’œufs ou en raccourcissant la rétention des œufs dans l’utérus, autant de processus épigénétiques n’impliquant aucune modification des gènes, de l’information génétique ou des mécanismes génétiques. Ainsi, par exemple, en se distinguant clairement des amphibiens, les reptiles ont évolué un contrôle neuronal sur les contractions utérines induites par les prostaglandines, ce qui leur a permis d’accélérer la parturition qui, de toute évidence, peut conduire à l’amincissement et même à l’absence de la coquille de l’œuf.

La transition des squamates (lézards, serpents et amphisbéniens) vers la viviparité est associée à des changements dans la structure et la fonction de l’oviducte et de l’utérus, qui ont rendu possible la viviparité et l’établissement de la relation physiologique complexe entre la mère et l’embryon (Blackburn, 1998).

Chez les lézards, la viviparité a évolué sous diverses formes, allant de la viviparité lécithotrophique à la placentotrophie obligatoire en passant par la viviparité avec des placentas plus complexes (Stewart et Thompson, 2000 ; Thompson et Speake, 2006). La dernière forme, bien que moins courante, a évolué au moins 5 fois (Thompson et Speake, 2006). Un exemple de l’évolution rapide du trait complexe de la viviparité est celui de L. vivipara, une espèce de lézard qui se compose de populations/sous-espèces vivipares et ovipares dans diverses régions d’Europe. En Russie et en Hongrie, ils (Lacerta vivipara pannonica) se reproduisent de manière vivipare, alors que la Slovénie voisine et l’Europe occidentale sont peuplées par la variante ovipare (Surget-Groba et al., 2001). Le lézard scincidé, Lerista bougainvillii, est également une espèce bimodale sur le plan de la reproduction, présentant à la fois l’oviparité et la viviparité. L’amincissement de la coquille des œufs chez cette espèce a été considéré comme une adaptation pour la transition de l’oviparité à la viviparité (Qualls, 1996).

Le lézard scincidé, S. equalis, offre un exemple très intéressant d’une espèce qui présente à la fois des modes de reproduction vivipare et ovipare. Des spécimens ovipares et vivipares de la même espèce ont été collectés dans un voisinage proche, à moins de 55 km en Nouvelle-Galles du Sud. Les populations des hautes terres du nord (Riamukka) présentent un mode de reproduction intermédiaire où les femelles produisent une progéniture qui émerge de ses membranes de naissance dans un délai de 12 h à 7 jours, ce qui chez les lézards scincidés est considéré comme de la viviparité. Les populations de lézards de la zone côtière méridionale (Sydney), cependant, produisent des œufs à coquille épaisse qui ont une courte période d’incubation de 1 à 9 jours, un fait qui a conduit les enquêteurs à la conclusion que cette population « est véritablement intermédiaire entre « oviparité » et « viviparité », comme ces conditions sont généralement définies chez les reptiles » (Smith et Shine, 1997).

Une revue récente montre que la matrotrophie (apport de nutriments à l’embryon en développement pendant la gestation), même chez les invertébrés, n’est pas aussi rare qu’on le pensait. Parmi les phylums d’invertébrés, la matrotrophie est observée dans 298 familles (162 chez les Platyhelminthes, 83 chez les Arthropodes et 53 chez les Bryozoaires), contre 220 familles avec des espèces matrotrophes chez les Chordata (Ostrovsky et al, 2015).

Explication néo-darwinienne

Selon le paradigme néo-darwinien, l’accumulation des changements génétiques utiles dans les populations sous l’action de la sélection naturelle prend de longues périodes de temps, ce qui est clairement discordant avec les preuves empiriques que la transition de l’oviparité à la viviparité s’est produite de manière répétée et indépendante (dans environ 100 cas chez les squamates seulement) au cours d’une période évolutivement courte d’environ 1 million d’années. De plus, aucune modification de l’ADN ou des gènes pertinente pour l’évolution de la viviparité n’a été signalée et de nombreux gènes impliqués dans cette transition ont été bien conservés chez des taxons aussi éloignés que les insectes et les humains.