1992-1996: Wczesna karieraEdit
W 1990 roku wyprodukował swój pierwszy akt, żeńskie trio hip hopowe Silk Tymes Leather. Później stworzył nastoletni duet Kris Kross (Chris Kelly i Chris Smith) po spotkaniu chłopców w lokalnym centrum handlowym w 1991 roku. Pierwszy album grupy, Totally Krossed Out, ukazał się w 1992 roku i pokrył się platyną dzięki singlom „Jump” i „Warm It Up”, napisanym i wyprodukowanym przez Dupriego. W 1993 roku Dupri założył własną wytwórnię płytową o nazwie So So Def. Wkrótce potem odkrył żeńską grupę R&B Xscape na festiwalu w Atlancie i podpisał z nimi kontrakt. Ich debiutancki album, wyprodukowany w całości przez Dupri’ego, Hummin' Comin' at 'Cha, pokrył się platyną dzięki singlom „Understanding”, „Love on My Mind”, „Tonight” i „Just Kickin' It”, z których ostatni osiągnął numer 2 na liście Billboard Hot 100. W tym samym roku, w programie Yo! MTV Raps poznał Da Brat przez Krisa Krossa, podpisał z nią kontrakt w swojej wytwórni So So Def Recordings i wydał jej debiut Funkdafied (1994), który pokrył się platyną. So So Def Recordings zawarł partnerstwo dystrybucyjne z Columbia Records w 1993 roku. W 1995 roku po raz pierwszy współpracował z Mariah Carey przy przeboju numer jeden „Always Be My Baby”. Przyczynił się do albumu Lil' Kim z 1996 roku, Hard Core w utworze „Not Tonight”.
1997-2003: Columbia, Arista RecordsEdit
W 1997 roku Dupri współtworzył i wyprodukował kilka utworów na drugim albumie Ushera, My Way. Główny singiel, „You Make Me Wanna”, osiągnął numer jeden na liście Rhythmic Top 40 i Hot R&B/Hip-Hop chart. Kolejny singiel „Nice & Slow” osiągnął numer jeden na liście Billboard Hot 100 i Hot R&B/Hip-Hop chart, a ostatni singiel, „My Way” osiągnął numer dwa na Billboard Hot 100. Wszystkie trzy single otrzymały certyfikat Platyny przyznawany przez Recording Industry Association of America (RIAA). Monica, która pojawiła się na albumie, stała się później protegowaną Dupriego, a jej drugi album, The Boy Is Mine, ukazał się w lipcu tego samego roku. Dupri wyprodukował singiel z albumu „The First Night”, który znalazł się na szczycie amerykańskiej listy przebojów Billboardu, a album otrzymał certyfikat potrójnej platyny i zyskał powszechne uznanie.
W 1998 roku Jermaine Dupri był zaangażowany w wydanie eponimicznego debiutanckiego albumu Destiny’s Child. Dupri ponownie skupił się na swojej własnej karierze muzycznej, która okazała się sukcesem dzięki singlom „Sweetheart” z udziałem Mariah Carey (US#126), „The Party Continues” z udziałem Da Brat i Ushera (U.S. #26) oraz „Money Ain’t a Thang” z udziałem Jay-Z (U.S. #56), które były głównymi singlami z jego debiutanckiego albumu studyjnego Life in 1472. Również w tym samym roku poznał wkrótce częstego współpracownika i partnera produkcyjnego Bryana-Michaela Coxa, jak również 11-letniego rapera, znanego wówczas jako Lil' Bow Wow i podpisał z nim kontrakt w So So Def Recordings. Obaj rozstali się po wydaniu zaledwie 2 albumów, ale nadal często współpracowali przy kolejnych projektach. Umowa z Columbia została rozwiązana w 2002 roku, a w 2003 Dupri przeszedł do Arista Records. Dupri pracował przy debiutanckim albumie Tamar Braxton, Tamar przy utworze „Get None”, jak również z Weezerem i Lil Wayne’em przy utworze „Can’t Stop Partying”. Współpracował również z DJ Chuckie, aby stworzyć wokalną wersję utworu „Let The Bass Kick”. Wkrótce wydał swój sophomore studio album Instructions w październiku 2001.
2004-2009: Confessions i The Emancipation of MimiEdit
W 2004 roku Dupri ponownie połączył się z Usherem przyczyniając się do powstania Confessions współtworząc i współprodukując trzy kolejne single Billboard Hot 100 numer jeden „Burn”, „Confessions Part II” i „My Boo”. Confessions wygrało Best Contemporary R&B Album i Best R&B Performance by a Duo or Group with Vocals. Confessions otrzymał certyfikat diamentowy od Recording Industry Association of America (RIAA) i od 2012 roku sprzedał się w 10 milionach egzemplarzy w USA i ponad 20 milionach egzemplarzy na całym świecie.
Dupri na początku 2005 roku współpracował z Mariah Carey przy jej The Emancipation Of Mimi z hitem „We Belong Together”. Przebój ten utrzymywał się na pierwszym miejscu przez czternaście kolejnych tygodni, stając się drugim najdłużej utrzymującym się numerem jeden w historii amerykańskich list przebojów, zaraz za utworem „One Sweet Day”, który Carey nagrała z Boyz II Men w 1996 roku. We Belong Together” wygrało Grammy dla Najlepszego Kobiecego R&B Vocal Performance i Najlepszego R&B Song. W tym samym roku pracował nad Wanted z Bow Wow, był współproducentem i współautorem „Let Me Hold You”. Później, w grudniu, Dupri wyprodukował i współtworzył singiel Nelly’ego „Grillz”, który ponownie trafił na szczyt listy przebojów Billboardu.
Na początku 2006 roku, Dupri podpisał zarówno Dem Franchize Boyz, jak i Daz Dillinger do swojej wytwórni So So Def po przeniesieniu jej z Arista Records do Virgin Records. Album tego ostatniego, So So Gangsta, został wydany we wrześniu tego samego roku, podczas gdy debiut pierwszego z nich został wydany w następnym roku z albumem On Top of Our Game, który znalazł się na szczycie US Top Rap Albums z hitami „I Think They Like Me” i „Lean wit It, Rock wit It”. Grupa wystąpiła również u boku Dupriego na singlu Moniki, „Everytime tha Beat Drop” (U.S. #48) z jej piątego albumu, The Makings of Me. Pod koniec 2006 roku Dupri zajął się produkcją albumu 20 Y.O. swojej ówczesnej partnerki Janet Jackson, wraz z współprodukcją i współtworzeniem połowy listy utworów i wszystkich singli. Powrócił na jej dziewiąty album, Discipline w 2008 roku, produkując singiel „Rock With U”.
W październiku 2007 roku, opublikował swój pamiętnik, „Young, Rich and Dangerous: The Making of a Music Mogul” (Atria Books). W listopadzie 2007 roku współprodukował i współtworzył z So So Def intern No I.D. tym razem na dziesiątym studyjnym albumie Jay-Z „American Gangster”. The two contributed to the songs „Success” and „Fallin”.
2010-obecnie: The Rap GameEdit
W dniu 7 października 2013 roku zastąpił Randy’ego Jacksona jako menedżera talentów Carey. Później rozstał się z Carey w sierpniu 2014 roku, choć nadal utrzymują profesjonalną relację, ponieważ był producentem na prawie wszystkich jej albumach od Daydream (1995).
W 2015 roku Dupri i Queen Latifah stworzyli telewizyjny serial reality, The Rap Game. Ośmioodcinkowa seria miała premierę na Lifetime w Nowy Rok 2016. Podążał za pięcioma wschodzącymi artystami, w wieku 11-16 lat, którzy zostali zanurzeni w scenie hip-hopowej w Atlancie w dążeniu do zostania gwiazdą rapu. Do Dupri dołączyli goście, w tym Usher, Ludacris, Da Brat, T.I. i Silentó; dali oni zawodnikom rady na temat tego, co trzeba zrobić, aby być w branży. Większość zawodników wydała solowe prace, otrzymując wskazówki i instrumentację od Dupri.
W 2018 roku został wprowadzony do Songwriters Hall of Fame.
W 2018 roku Jermaine Dupri jego marka So So Def świętowała wystawę w Grammy Museum w Los Angeles w Kalifornii o nazwie, Jermaine Dupri & So So So Def, 25 Years Of Elevating Culture.