A noção de habituação é tão antiga como a da humanidade. Como diz Ctesippus em Lysis de Platão:
“De facto, Sócrates, ele ensurdeceu-nos literalmente e parou os nossos ouvidos com os louvores de Lysis; e se ele estiver um pouco intoxicado, há toda a probabilidade de termos o nosso sono assassinado com um grito de Lysis.”
Para tomar um exemplo ainda mais antigo:
“Uma raposa que nunca tinha visto um leão, quando caiu com ele pela primeira vez na floresta, estava tão assustada que estava quase a morrer de medo. No seu encontro com ele pela segunda vez, ainda estava muito alarmado, mas não na mesma medida do que no início. Ao vê-lo pela terceira vez, aumentou de tal forma a ousadia que foi ter com ele e iniciou uma conversa familiar com ele”. (Æsop’s Fables.)
Estudos experimentais, ou pelo menos observações de fenómenos de habituação para uma variedade de respostas numa vasta gama de organismos, desde amebas a humanos, explodiram literalmente no final do século XIX e início do século XX. Ver Harris (1943) e Jennings (1906). Não consegui determinar quem utilizou pela primeira vez o termo habituação neste contexto, mas este foi amplamente utilizado no início do século XX. No seu texto clássico sobre aprendizagem, Humphrey (1933) observa que uma série de termos, “aclimatação”, “acomodação”, “adaptação negativa”, “fadiga” foram utilizados para descrever o fenómeno. Harris (1943) na sua revisão clássica acrescenta os termos “extinção” e “inactivação estimulante” à lista. Como ele observa,
“Embora nenhum dos termos citados seja especialmente apropriado para este tipo de diminuição da resposta, usaremos o termo “habituação” ao longo de todo o processo. Pouco se pode dizer a favor deste termo, excepto que todos os outros implicam uma explicação que é injustificada pelos factos, ou têm alguma utilização mais válida noutra ligação. Talvez o termo mais comummente aplicado, adaptação negativa, pareça negar que a diminuição da resposta possa ser um processo activo. A habituação, por outro lado, tem tido a seu favor que não é normalmente aplicada a outros tipos de comportamento, implica o conhecimento de nenhum mecanismo específico ou geral subjacente ao fenómeno (do qual estamos ainda na ignorância quase total), e, além disso, tem sido livremente utilizada para se referir exactamente ao tipo de modificação de comportamento de que falamos”. (Harris, 1943, pp. 385-386)”
O fenómeno companheiro da “desabituação” ou “desabituação”, a restauração de uma resposta habituada por estímulos estranhos, foi estudado desde cedo por Holmes (1912) no ouriço-do-mar. Humphrey (1933) fornece um exemplo com bebés humanos:
“O fenómeno pode ser demonstrado com facilidade e de forma bonita num bebé jovem. As mãos são palmas nas costas da criança de dois em dois segundos; o piscar das mãos ocorre várias vezes, mas em geral já morreu na sexta ou sétima estimulação. A habituação instalou-se. O berço recebe então um golpe brusco, e as mãos são de novo palmas, mantendo o intervalo adequado através da contagem. A criança será observada a piscar de novo. A explicação parece ser que o golpe no berço requer um novo ajuste por parte do organismo que é inconsistente com o que está envolvido na habituação”. (p.142.)
Humphrey fornece a seguinte explicação:
“O peculiar processo envolvido no estabelecimento do equilíbrio é assim anulado e a habituação tem de ser restabelecida. A desabituação por lapso de tempo e por outro estímulo são assim fundamentalmente os mesmos, pois envolvem cada um deles o desarranjo de um estado de equilíbrio estabelecido por condições alteradas, sendo a alteração uma de aumento de energia ambiental num caso, de diminuição no outro”. (p.142.)
Humphrey argumenta assim que a desabituação é uma verdadeira remoção ou eliminação do processo de habituação, uma restauração da condição original não habitada, uma visão que persistiu pelo menos nos anos 60.
No seu texto clássico, “The Integrative Action of the Nervous System” Sherrington (1906) analisou a fadiga do arranhão e os reflexos de flexão no cão espinhal. Ele foi capaz de excluir a adaptação do receptor sensorial como mecanismo de fadiga reflexiva, mostrando que a estimulação das áreas cutâneas adjacentes à área repetidamente estimulada também apresentava fadiga, de facto descreveu o fenómeno de generalização do estímulo, quanto mais separada era a área cutânea, menor era a fadiga. Do mesmo modo, excluiu a fadiga muscular ao mostrar que a resposta muscular cansada era de facto normal quando activada por um reflexo diferente. Em suma, a fadiga era um fenómeno central. Também descreveu várias características paramétricas, ou seja, a fraca estimulação levou a uma fadiga mais rápida (nota que isto é paradoxal). A fadiga reflexa é de facto um exemplo de habituação.
Numa elegante série de experiências Proser e Hunter (1936) compararam a habituação (utilizaram o termo extinção) da resposta de assustar no rato intacto e dos reflexos espinais no rato espinhal, mostrando que apresentavam de facto propriedades comuns. Na época de Humphrey (1933) e Harris (1943) era geralmente aceite que a habituação era um fenómeno central, pelo menos em organismos com sistemas nervosos, e que era um exemplo de aprendizagem elementar.
Interesse moderno na habituação começou realmente com um documento extraordinariamente influente de Sharpless e Jasper (1956) sobre a habituação da excitação do EEG. Utilizando apresentações repetidas de breves tons, descobriram que a excitação cortical do EEG do gato normalmente adormecido (registada através de eléctrodos implantados) se torna progressivamente mais curta e finalmente desaparece. Após a cessação da estimulação, a resposta de excitação exibe uma recuperação espontânea ao longo de um período de minutos ou horas. Além disso, um forte estímulo súbito que difere marcadamente do estímulo habituante provoca a desabituação da excitação do EEG ao estímulo original. Um aspecto muito interessante da experiência de Sharpless e Jasper foi a especificidade da habituação da excitação do EEG em termos de características do estímulo. Se a resposta de excitação do EEG do animal adormecido fosse habituada a apresentações de um tom de 500 ciclos até ao ponto em que não ocorresse qualquer excitação, um tom de 1000 cps exibiria uma forte excitação do EEG. Contudo, se um tom de 600 cps fosse apresentado após a habituação ao tom de 500 cps, não ocorreria qualquer excitação de EEG. Na terminologia comportamental, isto poderia ser descrito como um gradiente de generalização da frequência auditiva para a excitação do EEG.
A resposta de bloqueio alfa humano, que se assemelha à excitação do EEG no gato, demonstrou habituar-se ao estímulo táctil, auditivo e visual por Sokolov e os seus associados na União Soviética (Sokolov, 1960). Glickman e Feldman (1961) demonstraram que os receptores periféricos provavelmente não estão envolvidos na habituação da excitação do EEG à estimulação sensorial. Eles induziram a excitação cortical do EEG por estimulação eléctrica através de eléctrodos implantados na formação reticular do cérebro médio em animais. Nestas condições, a habituação da excitação do EEG ocorreu tal como em experiências anteriores usando tons.
Following Sharpless e o estudo de Jasper desenvolveu grande interesse na habituação como uma forma fundamental de plasticidade comportamental. Como já foi referido, ocorre para praticamente todas as respostas comportamentais em praticamente todos os organismos. Vários investigadores relataram que a habituação de resposta foi evocada a vários tipos de estímulos na maioria dos níveis do SNC, desde núcleos sensoriais de primeira ordem até ao córtex cerebral. A primeira experiência a relatar a habituação de resposta evocada foi a de Hernández-Peón, Scherrer, e Jouvet (1956); eles registaram respostas à estimulação por clique a vários níveis do sistema auditivo. Os comboios de cliques eram entregues uma vez a cada dois segundos durante longos períodos de tempo e as respostas evocadas do núcleo coclear (o primeiro relé do sistema auditivo) eram relatadas como habituadas. Este artigo foi também extremamente influente para reavivar o interesse na habituação.
Estudos cuidadosos de Worden e associados (ver Worden e Marsh, 1963; Marsh, Worden, e Hicks, 1962) demonstraram que as respostas evocadas pelos cliques no núcleo coclear não mostram habituação. Em vez disso, as amplitudes das respostas neste primeiro núcleo de relé do sistema auditivo são rigidamente controladas pelas propriedades físicas do estímulo sonoro. Devido a factores acústicos, a intensidade de um som é frequentemente mais fraca no chão de uma gaiola de ensaio. Se um animal se aborrecesse gradualmente e descansasse a cabeça no chão, o núcleo coclear evocado resposta ao clique diminuiria devido à redução da intensidade sonora. Se o som ao ouvido for mantido constante, não há habituação da resposta evocada no núcleo coclear.
p>algumas das propriedades básicas da habituação foram descritas nas obras clássicas acima referidas (Harris, 1943; Humphrey, 1933; Jennings, 1906; Prosser e Hunter, 1936). Em 1966, Thompson e Spencer pesquisaram a literatura comportamental muito extensa sobre habituação e identificaram cerca de nove propriedades ou características paramétricas básicas exibidas pela habituação comportamental.
Um pequeno número de observações pessoais, se me permitem. William Alden Spencer e eu estudámos juntos no Reed College, em Portland Oregon, e tornámo-nos amigos íntimos. Ele frequentou a Faculdade de Medicina (Universidade de Oregon) e eu fui para a pós-graduação (Universidade de Wisconsin). Alden fez então um pós-doutorado no NIH, onde ele e Eric Kandel fizeram o seu trabalho pioneiro na fisiologia hipocampal. Entretanto, passei vários anos de pós-doutoramento em neurofisiologia com Clinton Woolsey na Faculdade de Medicina da Universidade de Wisconsin. Alden fez então mais um pós-doutoramento no Laboratório de Moruzzi na Universidade de Pisa. Nessa altura já tinha aceite uma cátedra assistente na Faculdade de Medicina da Universidade de Oregon em Psiquiatria. Alden aceitou então um cargo como Professor Assistente no Departamento de Fisiologia na Faculdade de Medicina da Universidade de Oregon. Partilhámos dois laboratórios de cave adjacentes.
Anteriormente tínhamos planeado o nosso projecto conjunto inicial: Condicionamento da coluna vertebral, ou seja, o condicionamento clássico do reflexo de flexão do hindlimb no gato aguda da coluna vertebral. Este era então um fenómeno muito controverso. Mas, nessa altura, sabia-se mais sobre os circuitos e fisiologia da medula espinal dos mamíferos do que sobre outras regiões do sistema nervoso, devido em grande parte ao trabalho de John Eccles e dos seus muitos associados. Inicialmente, utilizámos o choque da pata do escalo como um estímulo incondicional. No entanto, cada vez que dávamos uma série de choques, o reflexo de flexão habituada dramaticamente. Foi um fenómeno tão robusto que decidimos estudá-lo em vez do condicionamento clássico, e o resto é história publicada. (Mais tarde, os colegas juniores e eu estabelecemos o condicionamento espinal como um fenómeno genuíno, por exemplo, Patterson et al., 1973). Alden era uma pessoa brilhante e criativa e um neurofisiologista soberbo. Morreu tragicamente numa idade precoce.
p>Below I lista os parâmetros da habituação, juntamente com algumas provas de apoio da literatura anterior. Note-se que o foco foi a habituação a curto prazo ou dentro da sessão (características 1, 2, 4, 5, 6, 7, 8). A característica 3 tratava de longo prazo ou entre habituação da sessão e propriedade 9 tratava de longo prazo ou entre desabituação da sessão (sensibilização).
“1. Dado que um determinado estímulo provoca uma resposta, as aplicações repetidas do estímulo resultam numa diminuição da resposta (habituação). A diminuição é geralmente uma função exponencial negativa do número de apresentações do estímulo.
“Exemplos de habituação de resposta podem provavelmente ser encontrados em essencialmente todos os estudos comportamentais em que um estímulo é apresentado regularmente. Em experiências anteriores dedicadas à habituação, per se, foram estudadas características paramétricas para uma variedade de respostas (cf. Harris, 1943) que vão desde o nistagmo postrotatório (Griffith, 1920; Wendt, 1951) até ao assustador (Prosser & Hunter, 1936) e a resposta da pele galvânica (GSR-Davis, 1934). Com excepção do reflexo “knee jerk” (Lombard, 1887; Prosser & Hunter, 1936) a habituação foi um achado consistente, geralmente exibindo um curso exponencial.
“2. Se o estímulo for retido, a resposta tende a recuperar ao longo do tempo (recuperação espontânea).
“A recuperação espontânea é relatada na maioria dos estudos acima mencionados e tornou-se o método mais comum de demonstrar que uma dada diminuição da resposta é um exemplo de habituação (Harris, 1943). O curso temporal da recuperação espontânea é marcadamente influenciado por muitas variáveis e não é necessariamente característico de uma dada resposta. Assim, a resposta habituada ao som no rato intacto pode recuperar em 10 minutos (Prosser & Hunter, 1936) ou não recuperar em 24 horas (J.S. Brown, Personal communication, 1964), dependendo dos detalhes dos testes. Consequentemente, qualquer categorização dos tipos de habituação baseada apenas no tempo de recuperação é susceptível de ser algo artificial.
“3. Se forem dadas séries repetidas de treino de habituação e recuperação espontânea, a habituação torna-se sucessivamente mais rápida (isto pode ser chamado de potenciação da habituação).
“Humphrey (1933) notou este efeito nos seus estudos sobre a retirada da perna de tartaruga para a torneira da concha. Konorski (1948) descreve-o para a resposta orientadora, e tem sido descrito em muitos estudos onde foram dadas séries de habituação repetidas (por exemplo, Davis, 1934).
“4. Sendo as outras coisas iguais, quanto mais rápida a frequência de estimulação, mais rápida e/ou mais pronunciada é a habituação.
“Numerosos exemplos disto foram observados nos estudos reflexos anteriores (Harris, 1943), bem como em trabalhos mais recentes sobre saciedade e curiosidade dos estímulos (Glanzer, 1953; Welker, 1961). O efeito ocorre em termos de curso em tempo real e ocorre também dentro de certos limites em termos de número de ensaios.
p>”5. Quanto mais fraco for o estímulo, mais rápida e/ou mais pronunciada é a habituação. Os estímulos fortes podem não produzir habituação significativa.
“Esta relação é característica da maioria dos tipos de respostas que vão desde os reflexos simples (Harris, 1943) ao complexo comportamento exploratório (Welker, 1961). O nistagmo óptico postrotatório pode ser uma excepção na medida em que, em algumas condições, o grau de habituação está directamente relacionado com a velocidade de rotação (G. Crampton, comunicação pessoal, 1964).
“6. Os efeitos do treino de habituação podem prosseguir para além do nível de resposta zero ou assimptóticos.
“O treino de habituação adicional dado após a resposta ter desaparecido ou atingido um nível habituado estável resultará numa recuperação mais lenta. Embora relativamente poucas experiências tenham estudado a habituação “abaixo de zero” como tal (Humphrey, 1933; Prosser & Hunter, 1936, Wendt, 1951), as observações podem ser vistas como uma extensão da relação entre o número de apresentações de estímulos e o grau de habituação. O nível zero de resposta depende, evidentemente, em certo grau, das medidas de resposta específicas utilizadas.
“7. A habituação da resposta a um dado estímulo exibe generalização do estímulo a outros estímulos.
“Coombs (1938) demonstrou generalização da habituação da RGE a diferentes tipos de estímulos auditivos, e Porter (1938) demonstrou generalização intermodal da RGE habituada para estímulos de luz e tonalidade. Mowrer (1934) demonstrou alguma generalização da habituação nistagmática pós-trotatória no pombo. Num estudo recente, Crampton e Schwam (1961) relataram a generalização da habituação do nistagmo óptico no gato em diferentes graus de aceleração angular.
“8. A apresentação de outro estímulo (geralmente forte) resulta na recuperação da resposta habituada (dishabituation).
“Este fenómeno parece ser tão omnipresente como a própria habituação e é comummente utilizado para demonstrar que a habituação ocorreu. Pavlov (1927) foi talvez o primeiro a descrever este processo (ou seja, desinibição) em relação a uma resposta condicionada extinta (CR), mas também a aplicou à resposta habituada de orientação. Humphrey (1933) estudou extensivamente a desabituação em vertebrados inferiores. Essencialmente todas as respostas dos mamíferos que podem ser habituadas podem também ser desabituadas (Harris, 1943). Nem sempre é necessário que o estímulo dishabituatório seja forte. De facto Sokolov (1960) e Voronin e Sokolov (1960) relataram que uma diminuição na intensidade de um estímulo auditivo resulta na desabituação da resposta orientadora habituada nos humanos. A dishabituação, vista como neutralização do processo de habituação (Humphrey, 1933), tem sido talvez o método mais importante para distinguir entre habituação e “fadiga”
“9. Após a aplicação repetida do estímulo dishabitutory, a quantidade de dishabituação produzida habituou (isto pode ser chamado de habituação da dishabituação).
“A maioria dos estudos de dishabituação (ver acima) notou a sua habituação. Lehner (1941) fez os estudos paramétricos mais cuidadosos, mostrando que a habituação da desabituação segue um curso exponencial negativo para a resposta de sobressalto no rato e o reflexo abdominal no homem. Mais recentemente, Hagbarth e Kugelberg (1958) e Hagbarth e Finer (1963) verificaram e alargaram as conclusões de Lehner para os reflexos abdominais e de flexão das pernas no homem. Crampton e Schwam (1961) demonstraram que a desabituação do nistagmo pós-trotatório no gato pelo audotório ou habituados cutâneos de forma semelhante.
“Ao rever a literatura sobre habituação comportamental, é impressionante encontrar uma concordância virtualmente completa sobre as características paramétricas do fenómeno numa tão grande variedade de animais e respostas. Estas nove características comuns podem consequentemente servir como a definição operacional detalhada de habituação, substituindo a definição mais geral dada acima. A medida em que quaisquer outros decretos de resposta satisfazem estas características determinará assim se podem ser denominados de habituação”. (Thompson e Spencer, 1966, pp.18-20).
Estas nove propriedades definidoras da habituação foram uma questão importante para discussão neste simpósio e serão tratadas mais tarde (Rankin??). Noto que Davis e Wagner (1968) desafiaram o parâmetro relativo à intensidade do estímulo. Recorde-se que Sherrington, descrevendo este efeito que os estímulos mais fracos produziam uma “fadiga” mais rápida do que os estímulos mais fortes, sentiu-o como paradoxal. Davis e Wagner utilizaram a resposta acústica de assustar no rato e descobriram que a habituação a um estímulo intenso causava um maior grau de diminuição da resposta absoluta quando testado com um estímulo fraco do que a habituação ao estímulo fraco. No entanto, observaram também que se a habituação e os estímulos testados fossem de intensidades idênticas, então o grau relativo de habituação aumenta à medida que a intensidade do estímulo diminui, de acordo com a característica número 5 de Thompson e Spencer. Assim, a chave é a medida absoluta vs. a medida relativa da habituação. Como Groves e Thompson (1970) sublinharam, a característica número 5 deve referir-se a medidas relativas e não absolutas da força de resposta.
Num estudo engenhoso e bastante complexo, Davis e Wagner (1969) mostraram que um grupo dado a uma intensidade gradualmente crescente de tonalidade (resposta de arranque de ratazana) mostrou a maior habituação, a intensidade constante alta mostrou menos habituação e um grupo de intensidade intermédia constante mostrou a menor habituação e um ressalto acentuado quando testado a uma intensidade alta. Como notaram, estes resultados não puderam ser contabilizados por uma teoria de processo único. Contudo, Groves e Thompson (1970) foram capazes de contabilizar estes resultados com a sua teoria de duplo processo, e na realidade reproduziram estes resultados usando o reflexo de flexão do membro posterior do gato espinhal agudo (ver abaixo).
Usando o reflexo de flexão espinhal Thompson e Spencer foram capazes de excluir alterações nos receptores cutâneos, terminais nervosos aferentes cutâneos e nos neurónios motores como loci do processo decrescente subjacente à habituação, de acordo com as especulações anteriores de Sherrington. O processo de decremento deve ocorrer em interneurónios. Talvez a sua descoberta mais importante tenha sido o facto de que a desabituação não era uma perturbação da habituação, mas sim um processo de sensibilização independente sobreposto. O processo de decrementação subjacente à habituação não foi de todo perturbado pela desabituação. De facto, no reflexo da flexão, a desabituação (sensibilização) produz sempre um aumento da excitabilidade dos neurónios motores. Na medida testada nos sistemas de mamíferos, a desabituação é de facto um processo separado de sensibilização, mas foi observada uma excepção em Aplysia (Rankin e Carew, 1988). Estas observações levaram Groves e Thompson (1970) a desenvolver a teoria do processo duplo (ver abaixo).
p> Um número de teorias, ou pelo menos hipóteses, relativas ao processo de habituação foram propostas ao longo dos anos. Alguns exemplos são: Saciedade do estímulo (Glanzer, 1953); Inibição reactiva (Hull, 1943); Inibição neuronal aferente (Hernández-Peón, 1960); Inibição colinérgica (Carlton, 1968); Condicionamento clássico (Stein, 1966). Na verdade, muitas destas teorias estavam mais geralmente relacionadas com processos de aprendizagem e não desenvolvidas especificamente para lidar com a habituação. Estes e outros pontos de vista são amplamente tratados numa série de publicações, por exemplo, Groves e Thompson, 1970; Peeke e Herz, 1973 a&b; Thompson e Spencer, 1966. Na maioria dos casos, estas teorias colidiram com factos não cooperantes. No entanto, três teorias foram relativamente bem sucedidas e ainda hoje são proeminentes: Eugene Sokolov (1960; 1963a, b) Teoria do Comparador de Modelos de Estímulo; Allan Wagner (1979) Revisão da Hipótese Gnóstica de Konorski; e Groves e Thompson (1970) Teoria do Processo Duplo. Trato cada uma destas brevemente aqui.