La noción de habituación es tan antigua como la humanidad. Como dice Ctesipo en el Lisis de Platón:
«En efecto, Sócrates, nos ha ensordecido literalmente y nos ha tapado los oídos con las alabanzas del Lisis; y si está un poco embriagado, es muy probable que nos asesinen el sueño con un grito de Lisis.»
Para tomar un ejemplo aún más antiguo:
«Un zorro que nunca había visto un león, cuando se encontró con él por primera vez en el bosque se asustó tanto que estuvo a punto de morir de miedo. Al encontrarse con él por segunda vez, todavía estaba muy alarmado, pero no en la misma medida que al principio. Al verlo por tercera vez, aumentó tanto su audacia que se acercó a él y comenzó una conversación familiar con él». (Fábulas de Æsop.)
Los estudios experimentales, o al menos las observaciones de los fenómenos de habituación para una variedad de respuestas en una amplia gama de organismos, desde las amebas hasta los humanos, literalmente explotaron a finales del siglo XIX y principios del XX. Véase Harris (1943) y Jennings (1906). No he podido determinar quién utilizó por primera vez el término habituación en este contexto, pero su uso estaba muy extendido a principios del siglo XX. En su texto clásico sobre el aprendizaje, Humphrey (1933) señala que se ha utilizado una serie de términos, «aclimatación», «acomodación», «adaptación negativa», «fatiga» para describir el fenómeno. Harris (1943), en su clásica revisión, añade a la lista los términos «extinción» e «inactivación estimulante». Como señala,
«Aunque ninguno de los términos citados es especialmente apropiado para este tipo de disminución de la respuesta, utilizaremos el término «habituación» en todo momento. Poco se puede decir a favor de este término, excepto que todos los demás implican una explicación que no está justificada por los hechos, o tienen algún uso más válido en otra conexión. Quizás el término más comúnmente aplicado, adaptación negativa, parece negar que la disminución de la respuesta pueda ser un proceso activo. La habituación, por otra parte, ha tenido a su favor que no se aplica ordinariamente a otros tipos de conducta, implica el conocimiento de ningún mecanismo específico o general subyacente al fenómeno (del que todavía estamos en una ignorancia casi total), y además se ha utilizado libremente para referirse exactamente al tipo de modificación de la conducta de la que hablamos.» (Harris, 1943, pp. 385-386)»
El fenómeno complementario de la «deshabituación» o «deshabituación», el restablecimiento de una respuesta habituada mediante una estimulación extraña, fue estudiado tempranamente por Holmes (1912) en el erizo de mar. Humphrey (1933) proporciona un ejemplo con bebés humanos:
«El fenómeno puede demostrarse fácil y bellamente en un bebé. Las manos se aplauden detrás de la espalda del niño cada dos segundos; el parpadeo se produce varias veces, pero generalmente se ha apagado a la sexta o séptima estimulación. La habituación se ha establecido. A continuación, se da un golpe fuerte a la cuna y se vuelven a dar palmadas, manteniendo el intervalo adecuado mediante el recuento. Se observará que el niño vuelve a parpadear. La explicación parece ser que el golpe en la cuna requiere un nuevo ajuste por parte del organismo que es incompatible con el que se produce al efectuar la habituación.» (p.142.)
Humphrey proporciona la siguiente explicación:
«El proceso peculiar implicado en el establecimiento del equilibrio queda así anulado y la habituación tiene que ser restablecida. La deshabituación por el lapso de tiempo y por otro estímulo son, pues, fundamentalmente lo mismo, ya que cada uno de ellos implica la alteración de un estado de equilibrio establecido por condiciones alteradas, siendo la alteración una de aumento de la energía ambiental en un caso, de disminución en el otro.» (p.142.)
Humphrey argumenta, por tanto, que la deshabituación es una remoción o eliminación real del proceso de habituación, un restablecimiento de la condición original de deshabituación, una opinión que persistió al menos hasta la década de 1960.
En su texto clásico, «La acción integradora del sistema nervioso» Sherrington (1906) analizó la fatiga de los reflejos de rascado y flexión en el perro espinal. Pudo descartar la adaptación de los receptores sensoriales como mecanismo de la fatiga de los reflejos al demostrar que la estimulación de las zonas de la piel adyacentes a la zona estimulada repetidamente también mostraba fatiga, de hecho describió el fenómeno de la generalización del estímulo, cuanto más separada estaba la zona de la piel, menor era la fatiga. Del mismo modo, descartó la fatiga muscular demostrando que la respuesta muscular fatigada era de hecho normal cuando se activaba por un reflejo diferente. En resumen, la fatiga era un fenómeno central. También describió varias características paramétricas, es decir, que una estimulación débil conducía a una fatiga más rápida (señala que esto es paradójico). La fatiga de los reflejos es, de hecho, un ejemplo de habituación.
En una elegante serie de experimentos, Proser y Hunter (1936) compararon la habituación (utilizaron el término extinción) de la respuesta de sobresalto en la rata intacta y de los reflejos espinales en la rata espinal, demostrando que, efectivamente, presentaban propiedades comunes. En la época de Humphrey (1933) y Harris (1943) se acordó en general que la habituación era un fenómeno central, al menos en organismos con sistemas nerviosos, y que era un caso de aprendizaje elemental.
El interés moderno por la habituación comenzó realmente con un artículo extraordinariamente influyente de Sharpless y Jasper (1956) sobre la habituación de la excitación del EEG. Utilizando presentaciones repetidas de tonos breves, descubrieron que la excitación EEG cortical del gato normalmente dormido (registrada a través de electrodos implantados) se acorta progresivamente y finalmente desaparece. Tras el cese de la estimulación, la respuesta de excitación se recupera espontáneamente durante un periodo de minutos u horas. Además, un estímulo fuerte y repentino que difiere notablemente del estímulo de habituación provoca la deshabituación de la excitación del EEG al estímulo original. Un aspecto muy interesante del experimento de Sharpless y Jasper fue la especificidad de la habituación al arousal del EEG en términos de las características del estímulo. Si la respuesta de excitación del EEG del animal dormido se acostumbró a las presentaciones de un tono de 500 ciclos hasta el punto en que no se produjo ninguna excitación, un tono de 1000 cps mostraría una fuerte excitación del EEG. Sin embargo, si se presenta un tono de 600 cps después de la habituación al tono de 500 cps, no se produce ninguna excitación del EEG. En la terminología conductual, esto podría describirse como un gradiente de generalización de la frecuencia auditiva para la excitación del EEG.
La respuesta humana de bloqueo alfa, que se asemeja a la excitación del EEG en el gato, demostró que se habitúa a la estimulación táctil, auditiva y visual por Sokolov y sus colaboradores en la Unión Soviética (Sokolov, 1960). Glickman y Feldman (1961) demostraron que los receptores periféricos probablemente no están implicados en la habituación de la excitación del EEG a la estimulación sensorial. Indujeron la excitación cortical del EEG mediante estimulación eléctrica a través de electrodos implantados en la formación reticular del cerebro medio en animales. En estas condiciones, la habituación de la excitación del EEG se produjo igual que en los experimentos anteriores en los que se utilizaron tonos.
Después del estudio de Sharpless y Jasper se desarrolló un gran interés por la habituación como forma fundamental de plasticidad conductual. Como se ha señalado anteriormente, se produce para prácticamente todas las respuestas conductuales en casi todos los organismos. Varios investigadores informaron de la habituación de la respuesta evocada a varios tipos de estímulos en la mayoría de los niveles del SNC, desde los núcleos sensoriales de primer orden hasta la corteza cerebral. El primer experimento que informó de la habituación a respuestas evocadas fue el de Hernández-Peón, Scherrer y Jouvet (1956); registraron respuestas a la estimulación de clics en varios niveles del sistema auditivo. Se administraron trenes de clics una vez cada dos segundos durante largos períodos de tiempo y se informó de que las respuestas evocadas del núcleo coclear (el primer relé del sistema auditivo) se habituaban. Este artículo también tuvo una gran influencia en la reactivación del interés por la habituación.
Los cuidadosos estudios de Worden y sus asociados (véase Worden y Marsh, 1963; Marsh, Worden y Hicks, 1962) demostraron que las respuestas evocadas por los clics en el núcleo coclear no muestran habituación. En cambio, las amplitudes de las respuestas en este primer núcleo de relevo del sistema auditivo están rígidamente controladas por las propiedades físicas del estímulo sonoro. Debido a factores acústicos, la intensidad de un sonido suele ser más débil en el suelo de una jaula de pruebas. Si un animal se aburre gradualmente y apoya la cabeza en el suelo, la respuesta evocada del núcleo coclear al clic disminuirá debido a la reducción de la intensidad del sonido. Si el sonido en el oído se mantiene constante, no hay habituación de la respuesta evocada en el núcleo coclear.
Algunas de las propiedades básicas de la habituación se describieron en los trabajos clásicos señalados anteriormente (Harris, 1943; Humphrey, 1933; Jennings, 1906; Prosser y Hunter, 1936). En 1966, Thompson y Spencer revisaron la ya muy extensa literatura conductual sobre la habituación e identificaron unas nueve propiedades o características paramétricas básicas que exhibe la habituación conductual.
Si se me permite, algunas observaciones personales. William Alden Spencer y yo estudiamos juntos en el Reed College de Portland, Oregón, y nos hicimos muy amigos. Él fue a la Facultad de Medicina (Universidad de Oregón) y yo a la escuela de posgrado (Universidad de Wisconsin). Alden hizo un postdoctorado en los Institutos Nacionales de Salud (NIH), donde él y Eric Kandel realizaron su trabajo pionero sobre la fisiología del hipocampo. Mientras tanto, yo hice un postdoctorado de varios años en neurofisiología con Clinton Woolsey en la Facultad de Medicina de la Universidad de Wisconsin. Luego Alden hizo otro postdoctorado en el laboratorio de Moruzzi en la Universidad de Pisa. Para entonces había aceptado un puesto de profesor asistente en la Facultad de Medicina de la Universidad de Oregón en la especialidad de Psiquiatría. Alden aceptó entonces un puesto de profesor adjunto en el Departamento de Fisiología de la Facultad de Medicina de la Universidad de Oregón. Compartíamos dos laboratorios contiguos en el sótano.
Antes habíamos planeado nuestro proyecto inicial conjunto: El condicionamiento espinal, es decir, el condicionamiento clásico del reflejo de flexión de las extremidades posteriores en el gato espinal agudo. Este era entonces un fenómeno muy controvertido. Pero en aquella época se sabía más sobre los circuitos y la fisiología de la médula espinal de los mamíferos que sobre otras regiones del sistema nervioso, debido en gran parte a los trabajos de John Eccles y sus numerosos colaboradores. Inicialmente, utilizamos el choque de la pata de la extremidad posterior como estímulo no condicionado. Sin embargo, cada vez que dábamos una serie de choques, el reflejo de flexión se habituaba de forma espectacular. Era un fenómeno tan sólido que decidimos estudiarlo en lugar del condicionamiento clásico, y el resto es historia publicada. (Más tarde, colegas menores y yo establecimos el condicionamiento espinal como un fenómeno genuino, por ejemplo, Patterson et al., 1973). Alden era una persona brillante y creativa y un magnífico neurofisiólogo. Murió trágicamente a una edad temprana.
A continuación enumero los parámetros de la habituación, junto con algunas pruebas de apoyo de la literatura anterior. Obsérvese que la atención se centró en la habituación a corto plazo o dentro de la sesión (características 1, 2, 4, 5, 6, 7, 8). La característica 3 trataba de la habituación a largo plazo o entre sesiones y la propiedad 9 trataba de la deshabituación a largo plazo o entre sesiones (sensibilización).
«1. Dado que un estímulo concreto provoca una respuesta, las aplicaciones repetidas del estímulo dan lugar a una disminución de la respuesta (habituación). La disminución suele ser una función exponencial negativa del número de presentaciones del estímulo.
«Probablemente se pueden encontrar ejemplos de habituación de la respuesta en prácticamente todos los estudios conductuales en los que se presenta regularmente un estímulo. En los primeros experimentos dedicados a la habituación, per se, se estudiaron las características paramétricas de una variedad de respuestas (cf. Harris, 1943) que van desde el nistagmo postrotatorio (Griffith, 1920; Wendt, 1951) hasta el sobresalto (Prosser & Hunter, 1936) y la respuesta galvánica de la piel (GSR-Davis, 1934). Con la excepción del reflejo de «sacudida de la rodilla» (Lombard, 1887; Prosser & Hunter, 1936) la habituación fue un hallazgo consistente, que suele mostrar un curso exponencial.
«2. Si se retiene el estímulo, la respuesta tiende a recuperarse con el tiempo (recuperación espontánea).
«La recuperación espontánea se reporta en la mayoría de los estudios señalados anteriormente y ha llegado a ser el método más común para demostrar que una disminución de la respuesta dada es un ejemplo de habituación (Harris, 1943). El curso temporal de la recuperación espontánea está notablemente influenciado por muchas variables y no es necesariamente característico de una respuesta determinada. Así, la respuesta de sobresalto habituada al sonido en la rata intacta puede recuperarse en 10 minutos (Prosser & Hunter, 1936) o no recuperarse en 24 horas (J.S. Brown, comunicación personal, 1964), dependiendo de los detalles de la prueba. En consecuencia, cualquier categorización de los tipos de habituación basada únicamente en el tiempo de recuperación es probablemente algo artificial.
«3. Si se dan series repetidas de entrenamiento de habituación y recuperación espontánea, la habituación se vuelve sucesivamente más rápida (esto podría llamarse potenciación de la habituación).
«Humphrey (1933) observó este efecto en sus estudios sobre la retirada de la pata de tortuga al golpear el caparazón. Konorski (1948) lo describe para la respuesta de orientación, y se ha descrito en muchos estudios en los que se dieron series de habituación repetidas (por ejemplo, Davis, 1934).
«4. En igualdad de condiciones, cuanto más rápida es la frecuencia de estimulación, más rápida y/o más pronunciada es la habituación.
«Se observaron numerosos ejemplos de esto en los primeros estudios sobre el reflejo (Harris, 1943), así como en trabajos más recientes sobre la saciedad del estímulo y la curiosidad (Glanzer, 1953; Welker, 1961). El efecto se produce en términos de curso de tiempo real y ocurre dentro de ciertos límites en términos de número de ensayos también.
«5. Cuanto más débil es el estímulo, más rápida y/o más pronunciada es la habituación. Los estímulos fuertes pueden no producir una habituación significativa.
«Esta relación es característica de la mayoría de los tipos de respuestas que van desde los reflejos simples (Harris, 1943) hasta el comportamiento exploratorio complejo (Welker, 1961). El nistagmo óptico postrotatorio puede ser una excepción, ya que en algunas condiciones el grado de habituación está directamente relacionado con la velocidad de rotación (G. Crampton, comunicación personal, 1964).
«6. Los efectos del entrenamiento de habituación pueden ir más allá del nivel de respuesta cero o asintótico.
«Un entrenamiento de habituación adicional realizado después de que la respuesta haya desaparecido o haya alcanzado un nivel de habituación estable dará lugar a una recuperación más lenta. Aunque son relativamente pocos los experimentos que han estudiado la habituación «por debajo de cero» como tal (Humphrey, 1933; Prosser & Hunter, 1936, Wendt, 1951), las observaciones pueden verse como una extensión de la relación entre el número de presentaciones de estímulo y el grado de habituación. El nivel de respuesta cero depende, por supuesto, en cierta medida de las medidas de respuesta concretas que se utilicen.
«7. La habituación de la respuesta a un estímulo determinado muestra la generalización del estímulo a otros estímulos.
«Coombs (1938) demostró la generalización de la habituación de la RSG a diferentes tipos de estimulación auditiva, y Porter (1938) demostró la generalización intermodal de la RSG habituada para los estímulos de luz y de tono. Mowrer (1934) demostró cierta generalización de la habituación al nistagmo postrotatorio en la paloma. En un estudio reciente, Crampton y Schwam (1961) informaron de la generalización de la habituación del nistagmo óptico en el gato a diferentes grados de aceleración angular.
«8. La presentación de otro estímulo (normalmente fuerte) da lugar a la recuperación de la respuesta habituada (deshabituación).
«Este fenómeno parece ser tan omnipresente como la propia habituación y se utiliza habitualmente para demostrar que se ha producido la habituación. Pavlov (1927) fue quizás el primero en describir este proceso (es decir, la desinhibición) en relación con una respuesta condicionada (RC) extinguida, pero también lo aplicó a la respuesta orientadora habituada. Humphrey (1933) estudió ampliamente la deshabituación en los vertebrados inferiores. Esencialmente, todas las respuestas de los mamíferos que pueden ser habituadas también pueden ser deshabituadas (Harris, 1943). No siempre es necesario que el estímulo deshabituador sea fuerte. De hecho, Sokolov (1960) y Voronin y Sokolov (1960) informaron de que la disminución de la intensidad de un estímulo auditivo provoca la deshabituación de la respuesta de orientación habituada en los seres humanos. La deshabituación, considerada como la neutralización del proceso de habituación (Humphrey, 1933), ha sido quizás el método más importante para distinguir entre habituación y «fatiga».»
«9. Tras la aplicación repetida del estímulo deshabituante, la cantidad de deshabituación producida se habitúa (esto podría llamarse habituación de la deshabituación).
«La mayoría de los estudios sobre la deshabituación (véase más arriba) han señalado su habituación. Lehner (1941) ha realizado los estudios paramétricos más cuidadosos, mostrando que la habituación de la deshabituación sigue un curso exponencial negativo para la respuesta de sobresalto en la rata y el reflejo abdominal en el hombre. Más recientemente, Hagbarth y Kugelberg (1958) y Hagbarth y Finer (1963) verificaron y ampliaron los hallazgos de Lehner para los reflejos abdominales y de flexión de las piernas en el hombre. Crampton y Schwam (1961) han demostrado que la deshabituación del nistagmo postrotatorio en el gato por habituación auditiva o cutánea se produce de forma similar.
«Al revisar la literatura sobre habituación conductual, resulta sorprendente encontrar un acuerdo prácticamente completo sobre las características paramétricas del fenómeno en una variedad tan amplia de animales y respuestas. Estas nueve características comunes pueden, por tanto, servir como definición operativa detallada de la habituación, sustituyendo la definición más general dada anteriormente. La medida en que cualquier otra disminución de la respuesta satisfaga estas características determinará, por tanto, si puede llamarse habituación.» (Thompson y Spencer, 1966, pp.18-20).
Estas nueve propiedades definitorias de la habituación fueron un tema importante de discusión en este simposio y serán tratadas más adelante (¿Rankin?). Observo que Davis y Wagner (1968) cuestionaron el parámetro relativo a la intensidad del estímulo. Recordemos que Sherrington, al describir este efecto de que los estímulos más débiles producían una «fatiga» más rápida que los estímulos más fuertes, lo consideró paradójico. Davis y Wagner utilizaron la respuesta de sobresalto acústico en la rata y descubrieron que la habituación a un estímulo intenso provocaba un mayor grado de disminución absoluta de la respuesta cuando se probaba con un estímulo débil que la habituación al estímulo débil. Sin embargo, también observaron que si la habituación y los estímulos de prueba eran de intensidades idénticas, entonces el grado relativo de habituación aumenta a medida que disminuye la intensidad del estímulo, de acuerdo con la característica número 5 de Thompson y Spencer. Así que la clave está en las medidas absolutas frente a las relativas de habituación. Como subrayaron Groves y Thompson (1970), la característica número 5 debe referirse a las medidas relativas y no a las absolutas de la intensidad de la respuesta.
En un estudio ingenioso y bastante complejo, Davis y Wagner (1969) demostraron que un grupo al que se le daba una intensidad de tono gradualmente creciente (respuesta rata-estímulo) mostraba la mayor habituación, la intensidad fuerte constante mostraba menos habituación y un grupo de intensidad intermedia constante mostraba la menor habituación y un marcado rebote cuando se probaba a una intensidad fuerte. Como señalaron, estos resultados no podían ser explicados por una teoría de proceso único. Sin embargo, Groves y Thompson (1970) fueron capaces de explicar estos resultados con su teoría del proceso dual y, de hecho, reprodujeron estos resultados utilizando el reflejo de flexión de las extremidades traseras del gato espinal agudo (véase más adelante).
Utilizando el reflejo de flexión espinal, Thompson y Spencer pudieron descartar los cambios en los receptores de la piel, en las terminales nerviosas aferentes cutáneas y en las neuronas motoras como lugares del proceso decremental subyacente a la habituación, de acuerdo con las especulaciones anteriores de Sherrington. El proceso de disminución debe producirse en las interneuronas. Tal vez su descubrimiento más importante fue el hecho de que la deshabituación no era una interrupción de la habituación, sino un proceso superpuesto independiente de sensibilización. El proceso de decrecimiento subyacente a la habituación no se vio interrumpido en absoluto por la deshabituación. De hecho, en el reflejo de flexión, la deshabituación (sensibilización) siempre produce un aumento de la excitabilidad de las neuronas motoras. Hasta donde se ha probado en los sistemas de mamíferos, la deshabituación es de hecho un proceso separado de la sensibilización, pero se ha observado una excepción en Aplysia (Rankin y Carew, 1988). Estas observaciones llevaron a Groves y Thompson (1970) a desarrollar la teoría del proceso dual (véase más adelante).
A lo largo de los años se han propuesto varias teorías, o al menos hipótesis, relativas al proceso de habituación. Algunos ejemplos son: La saciedad del estímulo (Glanzer, 1953); la inhibición reactiva (Hull, 1943); la inhibición neuronal aferente (Hernández-Peón, 1960); la inhibición colinérgica (Carlton, 1968); el condicionamiento clásico (Stein, 1966). En realidad, muchas de estas teorías se referían de forma más general a los procesos de aprendizaje y no se desarrollaron específicamente para tratar la habituación. Estos y otros puntos de vista se tratan ampliamente en varias publicaciones, por ejemplo, Groves y Thompson, 1970; Peeke y Herz, 1973 a&b; Thompson y Spencer, 1966. En la mayoría de los casos, estas teorías chocaron con hechos poco cooperativos. Sin embargo, hay tres teorías que han tenido un éxito relativo y siguen siendo destacadas en la actualidad: La teoría del comparador de estímulos y modelos de Eugene Sokolov (1960; 1963a, b); la revisión de la hipótesis gnóstica de Konorski de Allan Wagner (1979); y la teoría del proceso dual de Groves y Thompson (1970). Aquí trato brevemente cada uno de ellos.