Regreso a Virginia
Antes de partir hacia Inglaterra, Rolfe había ocupado cargos públicos en Virginia. En 1614, el mismo año en que se casó con Pocahontas, asumió los cargos de secretario y registrador general de la colonia, y también se convirtió en miembro del Consejo del gobernador. A su regreso, escribió una carta al funcionario de la Compañía de Virginia de Londres, Sir Edwin Sandys, fechada el 8 de junio de 1617, en la que justificaba su decisión de dejar a Thomas en Inglaterra y pedía a Sandys que «continúe con su noble favor y promoción incluso por mi hijo, siendo las cenizas de su difunta madre». En particular, Rolfe esperaba que se mantuviera el estipendio que la compañía había asignado a Pocahontas para que se utilizara en la manutención de su hijo. Al parecer, la respuesta llegó con el hecho de que John Rolfe recibió una patente de 400 acres cerca de Hog Island, en la orilla sur del río James, y con William Peirce (a veces Pierce) y otros 1.700 acres adicionales cerca de Mulberry Island, en el lado norte del James, algún tiempo después. Mientras tanto, Rolfe dejó sus cargos de secretario y registrador general en 1619, quizás porque su mandato había expirado. Permaneció en el Consejo hasta su muerte en 1622.
Además de su trabajo en el gobierno y en el cultivo de tabaco, Rolfe continuó escribiendo, componiendo «Una relación de Master John Rolfe, 15 de junio de 1618» sobre el estado actual de la colonia, que fue publicada en la edición de 1624 de su Generall Historie of Virginia, New-England, and the Summer Isles del capitán John Smith . La breve parte que se conserva señala que las relaciones con los indios siguen siendo pacíficas y que la construcción y la plantación avanzan sin obstáculos. Una adición al documento está fechada en 1619, después de que Sir George Yeardley se convirtiera en vicegobernador de la colonia. En él, Rolfe señalaba que había sido nombrado miembro del Consejo del gobernador de Yeardley y a continuación enumeraba el número de barcos que habían llegado a Virginia, lo industriosos que eran los colonos en el cultivo de tabaco y maíz, lo bien que iba el comercio con los indios Patawomeck y que la gente estaba contribuyendo al establecimiento del colegio de Henricus, entre otros temas. Rolfe concluyó que si cada oficial de la compañía «viviera bien en su Oficina, sin oprimir a ninguno de los que están a su cargo… entonces podríamos decir verdaderamente en Virginia, que somos el pueblo más feliz del mundo»
Rolfe es también responsable de la primera mención de los africanos en Virginia. En una carta a Sandys de enero de 1620, Rolfe señaló que a finales de agosto de 1619 el barco holandés White Lion llegó a Point Comfort, en lo que hoy es Fort Monroe, con «20. y pico negros» a bordo. Cuatro días después, el barco inglés Treasurer llegó con más africanos, el lote había sido capturado de un barco portugués que llevaba esclavos en ruta desde Luanda, Angola, a las Indias Occidentales. (El Treasurer era en parte propiedad de Samuel Argall y era el mismo barco en el que Argall había transportado a Rolfe y Pocahontas a Inglaterra). La carta de Rolfe es la primera mención existente de africanos en Virginia, aunque es posible que hubiera otros en la colonia antes de eso.
En algún momento de 1619 o 1620, Rolfe se casó por tercera vez, con Joane Peirce, hija de William Peirce, con quien había adquirido la patente de la isla Mulberry. John y Joane Rolfe fueron padres de una hija, Elizabeth, nacida en 1621. En su testamento, Rolfe dejó sus bienes a su esposa y a sus dos hijos, Thomas y Elizabeth. No se menciona en el testamento ninguna tierra en Bermuda Hundred. Legó a Thomas una parcela de tierra que había adquirido por patente del Consejo del rey para Virginia en el país de «Toppahannah entre los dos Creeks frente a James Citty», y a su esposa Joane Rolfe en beneficio de su hija, Elizabeth, su parte de la patente en Mulberry Island.
John Rolfe se describió a sí mismo como «de James Citty en Virginia Esquire beinge sick in body, but of perfecte mindde and memory» cuando fechó y firmó su testamento el 10 de marzo de 1622. Murió, probablemente por causas naturales, poco después, aunque la redacción de ese pasaje podría haber sido estándar para un testamento. La noticia de la muerte de Rolfe llegó a Londres el 3 de mayo de 1622. En esa fecha, una declaración relativa a un viaje en el que Rolfe participó en 1618 mencionaba la posterior muerte de Rolfe. Podría interpretarse erróneamente que Rolfe había muerto de camino a Inglaterra en la primavera de 1622 si se ignoran los acontecimientos del viaje de 1618. La suposición no documentada de que murió en el ataque de Opechancanough el 22 de marzo de 1622, probablemente surgió de la ausencia del nombre de Rolfe en cualquier documento o lista de habitantes de Virginia compilada después de esa fecha, especialmente de los que murieron en el levantamiento. Sin embargo, como Jamestown no fue atacada, es poco probable que muriera en ese suceso.
John Rolfe ha sido eclipsado por su esposa Pocahontas. Sin embargo, sigue siendo importante por establecer el principal cultivo comercial de Virginia, el tabaco Nicotiana tabacum, por su matrimonio, que puso fin a la Primera Guerra Anglo-Powhatan, y por sus escritos sobre la colonia que ayudaron a promover el asentamiento y la inversión y registraron uno de los pocos relatos de Virginia en la década de 1610.