La viviparidad (reproducción con vida) y la oviparidad (reproducción por huevos ovipositados) son dos modos básicos de reproducción sexual en los metazoos. La viviparidad implica la matrotrofia, siendo la placentotrofia su forma más avanzada. La placentotrofia se basa en la evolución y el desarrollo de estructuras que hacen posible la nutrición y la respiración del embrión en el tracto reproductivo y la oviparidad implica el suministro al huevo de los nutrientes en forma de vitelo (lecitotrofia) y el agua necesarios para el desarrollo hasta la eclosión.
De las ~ 4000 especies de cucarachas, sólo se conoce una, Diploptera punctata, que es vivípara. En esta especie los embriones están envueltos por un saco de cría que proporciona al embrión agua y también libera secreciones nutritivas, la «leche» que contiene proteínas de la familia de la lipocalina. La leche es ingerida por el embrión.
La viviparidad, en la que la embriogénesis tiene lugar dentro del cuerpo de la madre, sin alimentación materna especial, es un fenómeno más común en las cucarachas. Se ha sugerido que la viviparidad en las cucarachas evolucionó a partir de la ovoviviparidad. De hecho, dos especies de cucarachas ovovivíparas, Byrsotria fumigata y Gromphadorhina portentosa, tienen sacos de cría, aparatos secretores con conductos, similares a los de D. punctata. Si este ha sido el estado ancestral de D. punctata entonces implica que un único paso conductual no genético, es decir, la evolución de la capacidad del embrión para beber, ha sido necesario para la transición de las especies de cucarachas ovovivíparas a la viviparidad (Williford et al., 2004).
En los vertebrados, se estima que la viviparidad se ha originado de forma independiente más de 140 veces, habiéndose producido 29 de estos orígenes entre los peces (Blackburn, 2005) y 98 entre los reptiles (Blackburn, 1995). La viviparidad se da en todas las clases de vertebrados, excepto en las aves. En los invertebrados sólo se ha descrito en raras ocasiones.
La evidencia de los reptiles apoya la visión del modo saltacional de aparición de la viviparidad, la matrotrofia y la placentación (Blackburn, 1992).
En los tiburones y las rayas, la forma ancestral de paridad es la oviparidad, la puesta de huevos, que se observa en el 40% de las especies existentes. La transición de la oviparidad a la viviparidad en este grupo se produjo entre 9 y 10 veces y la entrada materna entre 4 y 5 veces. La reversión de la viviparidad a la oviparidad ha tenido lugar sólo 2 veces (ver Tabla 10.1).
Tabla 10.1. Proporción de vivíparos, Número de orígenes independientes de portadores vivos y aporte materno estimados en los principales grupos de vertebrados
Grupo
Incidencia de portadores vivos (%)
Transición a portadores vivos
.Viva
Transición a la Maternidad (Matrotrofia)
Mamíferos
99
1-2
1
Pájaros
0
0
Reptiles
< 15
98
3
Anfibios
< 10
5
3
Peces teleósteos
2-3
10-13
12
Tiburones y rayas
Estimaciones anteriores
55
15-18
5
Este estudio
40
9-10
4-5
Totales (este estudio)
123-128
23-24
El aporte materno se refiere al periodo entre la fecundación y el nacimiento.
De Dulvy, N.K., Reynolds, J.D., 1997. Evolutionary transitions among egg-laying, live-bearing and maternal inputs in sharks and rays. Proc. R. Soc. B: Biol. Sci. 264, 1309-1315.
La placentación en los mamíferos evolucionó sólo una vez hace unos 100 millones de años. Entre los peces, la placentación sólo se encontró en los Carcharhiniformes (tiburones de tierra). Los investigadores han llegado a la conclusión de que los elasmobranquios (tiburones y rayas) tienen un alto grado de flexibilidad evolutiva de los modos reproductivos. En general, la evolución de la viviparidad en los elasmobranquios parece haber sido convergente y la evolución de la aportación materna muestra una tendencia a invertirse hacia la viviparidad lecitotrófica (sólo yema) (Dulvy y Reynolds, 1997; Fig. 13.49).
Los peces son mayoritariamente ovíparos, pero algunas especies de peces son ovovivíparos, eclosionando dentro del tracto genital femenino. Sólo en los peces del género Poeciliopsis, un órgano complejo como la placenta ha evolucionado independientemente varias veces y el tiempo estimado necesario para su evolución es de 750.000 años o menos. Es interesante observar que las especies en las que la placenta ha evolucionado de forma independiente siguen cruzándose y producen híbridos fértiles, lo que sugiere que el tiempo de evolución de las placentas en estas especies podría haber sido mucho más corto (Reznick et al., 2007).
Se cree que los mecanismos neuroendocrinos que regulan la función del tracto reproductivo, que se han considerado característicos de los mamíferos, están presentes en los elasmobranquios desde hace 400 millones de años, precediendo en el tiempo y superando en diversidad a los conocidos en los mamíferos (Callard y Koob, 1993).
Hace unos 40-80 millones de años, dentro de la clase ovípara de los anfibios, evolucionó un grupo de ranas marsupiales, que actualmente comprende unas 60 especies de selva arbórea pertenecientes a siete géneros. Estas ranas desarrollaron una forma única de desarrollar sus huevos dentro de una bolsa especial en la espalda de la madre, donde el embrión desarrolla alrededor de sí mismo un saco lleno de líquido que recuerda al saco amniótico y al líquido de los embriones de los mamíferos. Además, el revestimiento de la bolsa y el embrión desarrollan un contacto íntimo que permite el paso de nutrientes de la madre al embrión, esencialmente similar a la placenta de los mamíferos. Se descubren notables similitudes en la regulación hormonal del desarrollo embrionario en ambas clases (del Pino, 1989).
En el 60% de los casos, la viviparidad en los escamosos (lagartos y serpientes) es de origen reciente, pleistoceno, como sugiere el nivel subgenérico de evolución de la viviparidad en este grupo. La idea predominante de que la viviparidad precede a la placentación no ha encontrado apoyo empírico y parece ser rechazada por los casos de viviparidad recientemente evolucionados en los lagartos (Blackburn, 1995).
Blackburn (1995) ha examinado comparativamente las predicciones de las tres hipótesis básicas sobre la evolución de la viviparidad en los escamosos (Tabla 10.2).
Tabla 10.2. Hipótesis y predicciones sobre la evolución de la viviparidad en los escamosos
Hipótesis
Predicciones
Gradual
(1) Los clados contienen especies en primitivo, intermedio, y avanzados estadios evolutivos
(2) Existe un continuo de estadios de desarrollo en el momento de la parición entre las especies vivas
Saltacional
(3) Los congéneres vivíparos y ovíparos son similares
(4) Los orígenes recientes de la viviparidad muestran una distribución bimodal de los estadios de parición
(5) No hay ovíparos para los huevos avanzados
(6) Se produce viviparidad facultativa
Equilibrio puntuado
(7) Existe una distribución bimodal de los estadios de parición, pero algunas especies oviponen huevos avanzados
(8) Facultativo, ovípara con desarrollo intraoviductal
(9) Los congéneres vivíparos y ovíparos son similares
De Blackburn, D.G., 1995. Saltationist and punctuated equilibrium models for the evolution of viviparity and placentation. J. Theor. Biol. 174, 199-216.
Lacerta vivipara es una especie vivípara que evolucionó muy recientemente, durante la edad de hielo, en toda Eurasia, pero sus poblaciones en los Pirineos ponen huevos. Los individuos ovíparos y vivíparos se hibridan en cautividad y los huevos híbridos tienen la mitad de grosor que los de las hembras ovíparas. Según la hipótesis gradual de la viviparidad, sus huevos tienen que ser puestos en un estado avanzado de desarrollo embrionario. De hecho no lo están y esto valida la predicción #4 (de la hipótesis saltacional).
Se cree que la evolución de la viviparidad es una adaptación a condiciones de clima frío y existen algunas evidencias empíricas de reptiles en apoyo de esta hipótesis (Shine, 1983; Mathies y Andrews, 1995). Sin embargo, también se han presentado pruebas que contradicen la hipótesis del clima frío. Pero aunque las especies vivíparas del género de lagartos norteamericanos Sceloporus (con aproximadamente 68 especies, de las cuales 28 son vivíparas) se encuentran generalmente en elevaciones y latitudes más altas, las especies más septentrionales de Norteamérica son ovíparas (Guillette, 1993).
Una hipótesis neodarwiniana gradualista muy extendida sostiene que el adelgazamiento de la cáscara del huevo precede a la evolución de la viviparidad (Blackburn, 1998), como una modificación adaptativa para permitir gradualmente el intercambio de gases entre el embrión que consume cada vez más oxígeno y el útero. Los estudios para comprobar esta hipótesis en lagartos no han revelado ninguna correlación entre la permeabilidad al gas de la cáscara del huevo y su capacidad para soportar el desarrollo embrionario.
Hay poblaciones del eslizón, Saiphos equalis, en las que las hembras producen huevos que eclosionan a los pocos días de la puesta aunque sus huevos son de cáscara gruesa. Mathies y Andrews creen que estos animales son capaces de mantener el desarrollo embrionario hasta el término dentro de los huevos con cáscara completa en los oviductos y que el adelgazamiento de la cáscara del huevo puede ser un evento posterior a la viviparidad más que un preludio a la viviparidad (Mathies y Andrews, 2000). Un lagarto de las tierras bajas de Nueva Guinea, que se considera que está en una etapa incipiente de viviparidad, desarrolla sólo una cáscara de huevo delgada (Guillette, 2005).
A veces, la transición de la oviparidad a la viviparidad puede estar relacionada con el adelgazamiento y la eliminación de la cáscara del huevo. Esto puede haberse logrado mediante la disminución de la actividad de las glándulas de la cáscara, cambiando el número de huevos o acortando la retención de los huevos en el útero, todos los procesos epigenéticos que no implican cambios en los genes, la información genética o los mecanismos genéticos. Así, por ejemplo, en clara distinción con los anfibios, los reptiles han evolucionado un control neural sobre las contracciones uterinas inducidas por prostaglandinas, lo que les permitió acelerar el parto que, evidentemente, puede llevar al adelgazamiento e incluso a la ausencia de la cáscara del huevo.
La evolución de la viviparidad ha sido considerada como un proceso de tres procesos sucesivos y gradualistas: placentotrofia, placentación y verdadera viviparidad. En contra de ese modelo gradualista convencional de evolución de la viviparidad en lagartos y serpientes, más de 100 clados de estos grupos han hecho la transición de la oviparidad a la verdadera viviparidad (Blackburn, 1995) y estudios recientes no han encontrado formas intermedias entre especies vivíparas y ovíparas:
Los diversos intermedios fenotípicos postulados por el modelo gradualista son escasos o no están representados entre las formas conocidas, incluyendo aquellas en las que la viviparidad ha evolucionado a niveles específicos y subespecíficos …las placentas y un grado de placentotrofia han evolucionado repetidamente como correlatos necesarios de la viviparidad, no como modificaciones posteriores.
La transición de los escamosos (lagartos, serpientes y anfisbénidos) a la viviparidad está asociada a cambios en la estructura y función del oviducto y el útero, que hicieron posible la viviparidad y el establecimiento de la compleja relación fisiológica entre la madre y el embrión (Blackburn, 1998).
En los lagartos, la viviparidad evolucionó de varias formas, desde la viviparidad lecitotrófica, pasando por la viviparidad con placentas más complejas, hasta la placentotrofia obligada (Stewart y Thompson, 2000; Thompson y Speake, 2006). La última forma, aunque menos común, evolucionó al menos 5 veces (Thompson y Speake, 2006). Un ejemplo de la rápida evolución del complejo rasgo de la viviparidad es el de L. vivipara, una especie de lagarto que consta de poblaciones/subespecies vivíparas y ovíparas en varias regiones de Europa. En Rusia y Hungría, (Lacerta vivipara pannonica) se reproduce de forma vivípara, mientras que en la vecina Eslovenia y en el oeste de Europa se encuentra la variante ovípara (Surget-Groba et al., 2001). La lagartija escíndida Lerista bougainvillii también es una especie reproductiva bimodal que muestra tanto la oviparidad como la viviparidad. El adelgazamiento de la cáscara de los huevos en esta especie se ha considerado como una adaptación para la transición de la oviparidad a la viviparidad (Qualls, 1996).
El lagarto escíncido, S. equalis, ofrece un ejemplo muy interesante de una especie que muestra tanto los modos de reproducción vivíparos como los ovíparos. Se han recogido especímenes ovíparos y vivíparos de la misma especie en estrecha vecindad, a menos de 55 km en Nueva Gales del Sur. Las poblaciones de las tierras altas del norte (Riamukka) muestran un modo de reproducción intermedio en el que las hembras producen crías que emergen de sus membranas de nacimiento en un plazo de 12 h a hasta 7 días, lo que en los lagartos escíncidos se considera viviparidad. Las poblaciones de lagartos de la zona costera del sur (Sydney), sin embargo, producen huevos de cáscara gruesa que tienen un corto período de incubación de 1 a 9 días, un hecho que llevó a los investigadores a la conclusión de que esta población «es genuinamente intermedia entre la ‘oviparidad’ y la ‘viviparidad’, como estas condiciones se definen generalmente en los reptiles» (Smith y Shine, 1997).
Una reciente revisión muestra que la matrotrofia (suministro de nutrientes al embrión en desarrollo durante la gestación), incluso entre los invertebrados, no es tan rara como se pensaba. Entre los filos de invertebrados la matrotrofia se observa en 298 familias (162 en Platyhelminthes, 83 en Arthropoda y 53 en Bryozoa) en comparación con 220 familias con especies matrotróficas en Chordata (Ostrovsky et al., 2015).
Explicación neodarwiniana
Durante más de medio siglo la evolución de la viviparidad y la placentación en los escamosos se ha imaginado como un proceso de tres etapas que comprende
Un aumento gradual de la duración de la retención del huevo oviductal, que conduce a la viviparidad, un desarrollo gradual en las formas vivíparas de una placenta simple que funciona en el intercambio de gases y la captación de agua, y una dependencia progresiva de la placenta como medio de suministro de nutrientes inorgánicos y orgánicos para el desarrollo, que finalmente conduce a la placentotrofia.
Blackburn (1995)
De acuerdo con el paradigma neodarwiniano, la acumulación de los cambios genéticos útiles en las poblaciones bajo la acción de la selección natural lleva largos periodos de tiempo, lo cual es claramente discordante con la evidencia empírica de que la transición de la oviparidad a la viviparidad ocurrió repetida e independientemente (en unos 100 casos sólo en los escamosos) durante un periodo evolutivamente corto de alrededor de 1 millón de años. Además, no se han notificado cambios en el ADN o en los genes relevantes para la evolución de la viviparidad y muchos genes implicados en esta transición se han conservado bien en taxones tan distantes como los insectos y los humanos.
El gradualismo neodarwiniano también predeciría que dentro de las especies existentes existirían muchas, si no todas, las etapas intermedias de transición de la oviparidad a la viviparidad:
Los datos disponibles sobre los escamosos no apoyan esta predicción.
Blackburn (1995)
Lo que se observa en condiciones naturales es una amplia brecha entre la viviparidad y la oviparidad, en lugar de un continuo de estados intermedios (Fig. 10.36).
Fig. 10.36. Etapas del desarrollo embrionario en la deposición del producto reproductivo (huevo o neonato) en los reptiles escamosos. La estadificación sigue el sistema D & H en el que el estadio 1 es un huevo no fecundado y el estadio 39 representa el nacimiento o la eclosión; así, la parición en el estadio 39 representa la viviparidad. Para las especies con un rango de estadios reportados en la oviposición, se utilizaron los valores modales (o si no están disponibles, los puntos medios del rango). La representación de los estadios a lo largo del eje horizontal se aproxima al curso temporal del desarrollo embrionario.
De Blackburn, D.G., 1995. Saltationist and punctuated equilibrium models for the evolution of viviparity and placentation. J. Theor. Biol. 174, 199-216.
Explicación epigenética
Los cambios fenotípicos relacionados con la transición a la viviparidad están restringidos a los órganos y tejidos involucrados en la transición. Estos cambios, en los escamosos, incluyen:
la reducción del grosor de los huevos,
un posible aumento de la vascularización oviducal,
el aplazamiento de la parición,
la supresión del comportamiento de anidación.
No hay evidencias sobre ningún cambio genes implicados en el desarrollo y evolución de los nuevos fenotipos.
La reducción del grosor de la cáscara del huevo implicó (1) «Ninguna pérdida o supresión de los genes para la deposición de la membrana de la cáscara» (Blackburn, 1995)
Durante el desarrollo individual y la vida adulta en los vertebrados hembra, la vascularización (2) del oviducto está regulada neurohormonalmente, y los otros dos cambios fenotípicos (3 y 4) necesarios para la transición a la viviparidad (el aplazamiento de la parición y la supresión del comportamiento de anidación) están bajo el control evidente de los circuitos neuronales del comportamiento que no requieren cambios en los genes.
El hecho de que la mayoría de los casos de viviparidad en lagartos y serpientes aparecieron recientemente durante el Pleistoceno (hace 1,8 millones a 11.500 años), y especialmente el hecho de que la viviparidad en las especies de lagartos L. vivipara y Sceloporus aeneus, se estima que han evolucionado en los últimos 11.000-25.000 años también apoyan la hipótesis epigenética-desarrollo.
